Atherstone được đặt hàng cho hãng Cammell Laird tại Birkenhead vào ngày 21 tháng 3 năm 1939 như một trong mười chiếc tàu khu trục lớp Hunt lô đầu tiên.[2] Lớp tàu này được dự định bù đắp sự thiếu hụt tàu khu trục, đặc biệt là cho vai trò hộ tống. Chúng kết hợp dàn vũ khi phòng không mạnh của lớp tàu xà lúp Bittern: sáu khẩu QF 4 in (100 mm) Mark XVI đa dụng (chống hạm và phòng không) trên ba bệ nòng đôi, với tốc độ 29 hải lý trên giờ (54 km/h; 33 mph) (so với 18,75 hải lý trên giờ (35 km/h; 22 mph) của Bittern) cho phép chúng hoạt động cùng hạm đội khi cần thiết.[3][4] Chúng cũng được bổ sung vũ khi phòng không tầm gần là một khẩu đội QF 2 pounder Mk. VIII bốn nòng; và vũ khí chống tàu ngầm gồm 30 quả mìn sâu; ống phóng ngư lôi không được trang bị.[5]

Atherstone được đặt lườn vào ngày 8 tháng 6 năm 1939 và hạ thủy vào ngày 12 tháng 12 năm 1939.[2] Một thử nghiệm nghiêng khi con tàu đang được trang bị cho thấy nó, cũng như toàn những chiếc lớp Hunt, bị mất ổn định nguy hiểm do một lỗi thiết kế.[note 1] Để phục hồi độ ổn định đến mức có thể chấp nhận được, một bệ pháo 4 inch nòng đôi phải được tháo dỡ, cấu trúc thượng tầng con tàu và ống khói được cắt ngắn, và trang bị bổ sung những đồ dằn dưới đáy lườn tàu.[7] Sau khi được cải biến, Atherstone được hoàn tất và nhập biên chế với ký hiệu lườn L05[8] vào ngày 23 tháng 3 năm 1940.[2]